Nenek moyang orang Mikronesia menetap lebih empat ribu tahun yang lalu. Sistem berasaskan ketua yang terdesentralisasi akhirnya berkembang menjadi budaya ekonomi dan keagamaan yang lebih terpusat yang berpusat di Pulau Yap.

Nan Madol, Tapak Warisan Dunia UNESCO, yang terdiri daripada satu siri pulau buatan kecil yang dihubungkan oleh rangkaian terusan, sering dipanggil Venice of the Pacific. Ia terletak di pinggir timur pulau Pohnpei dan pernah menjadi kerusi upacara dan politik dinasti Saudeleur yang menyatukan anggaran 25,000 orang Pohnpei dari kira-kira 500 AD hingga 1500, apabila sistem berpusat runtuh.

Penjelajah Eropah-mula-mula Portugis mencari Kepulauan Rempah (Indonesia) dan kemudian Sepanyol-mencapai Carolines pada abad keenam belas. Perjanjian Tordesillas memberikan tanah ini kepada Sepanyol dan Sepanyol menggabungkan kepulauan itu ke Hindia Timur Sepanyol melalui ibu kota, Manila, dan pada abad ke-19 menubuhkan beberapa pos dan misi. Pada tahun 1887, mereka mengasaskan bandar Santiago de la Ascensión di tempat yang kini adalah Kolonia di pulau Pohnpei.

Pada tahun 1870-an, Jerman mula meluaskan sfera pengaruhnya di Kepulauan Caroline, membawa kepada Soalan Carolines 1885 di mana Paus Leo XIII diminta untuk menentukan sama ada Jerman atau Sepanyol mempunyai kuasa ke atas pulau-pulau itu. Hasilnya ialah pengesahan pihak berkuasa Sepanyol ke atas pulau-pulau itu, tetapi Jerman akan mendapat akses percuma ke pulau-pulau itu.[7]

Selepas kekalahan dalam Perang Sepanyol-Amerika, Sepanyol menjual kepulauan itu kepada Jerman pada tahun 1899 di bawah Perjanjian Jerman-Sepanyol 1899. Jerman memasukkannya ke New Guinea Jerman. (Beberapa pulau terpencil, terutamanya Kapingamarangi, tidak dinamakan secara khusus dalam perjanjian itu, tetapi ini kekal tanpa disedari sehingga akhir 1940-an dan, sambil mengakui rasa ingin tahu sejarah pada tahun 1949, Sepanyol tidak membuat tuntutan moden ke atas pulau itu.[8][9])

Semasa Perang Dunia I, ia telah ditawan oleh Jepun. Selepas perang, Liga Bangsa-bangsa memberikan mandat kepada Jepun untuk mentadbir pulau-pulau itu sebagai sebahagian daripada Mandat Laut Selatan.

Semasa Perang Dunia II, sebahagian besar armada Jepun berpangkalan di Truk Lagoon. Pada Februari 1944, Operasi Hailstone, salah satu pertempuran laut yang paling penting dalam perang, berlaku di Truk, di mana banyak kapal sokongan Jepun dan pesawat telah musnah.

Selepas Perang Dunia II, ia telah ditadbir oleh Amerika Syarikat di bawah naungan Pertubuhan Bangsa-Bangsa Bersatu pada tahun 1947 sebagai sebahagian daripada Wilayah Amanah Kepulauan Pasifik menurut Resolusi Majlis Keselamatan 21.

Pada 10 Mei 1979, empat daerah Wilayah Amanah telah mengesahkan perlembagaan baru untuk menjadi Negara Bersekutu Micronesia. Palau, Kepulauan Marshall, dan Kepulauan Mariana Utara memilih untuk tidak mengambil bahagian. FSM menandatangani Compact of Free Association dengan Amerika Syarikat, yang mula berkuat kuasa pada 3 November 1986, menandakan kemunculan Micronesia daripada pemegang amanah kepada kemerdekaan. Kemerdekaan secara rasmi dimuktamadkan di bawah undang-undang antarabangsa pada tahun 1990, apabila Pertubuhan Bangsa-Bangsa Bersatu secara rasmi menamatkan status Pemegang Amanah menurut Resolusi Majlis Keselamatan 683. Kompak telah diperbaharui pada tahun 2004.[10]

Pada Februari 2021, berikutan pertikaian kepimpinan yang sengit, Negeri Bersekutu Mikronesia mengumumkan ia akan keluar dari Forum Kepulauan Pasifik dalam proses pengeluaran rasminya.